RESUMO

The genus Salmonella spp. Has worldwide geographical distribution, and represents a potential risk both to animal and human health. Inadequate use as well as continuous exposure to antibiotics and disinfectants might lead to the appearance of resistance of these microorganisms to antimicrobial compounds. The aims of this study were to investigate the occurrence of resistance in Salmonella spp., isolated from products and raw material of animal origin (swine and poultry), to antibiotics and disinfectants, and check whether the phenomenon of simultaneous resistance to disinfectants occurs among the antibiotic-resistant isolates. The test of susceptibility to antimicrobials (TSA) applied in 134 isolates indicated that 51 (38%) were resistant to at least one of the eight antibiotics used, and 28 (55%) of resistant isolates were multi-resistant. Resistant isolates were submitted to the test of quantitative suspension against four concentrations of disinfectants in three contact times, and the result was compared with that of the reference strain (Salmonella Choleraesuis ATCC 10.708). While the reference strain was sensitive considering the highest concentration (200 ppm) and the lowest contact time (5 min) as indicators, 12 (24%) isolates were resistant to cetyltrimethylammonium chloride (ammonia quaternary); the reference strain was resistant to chlorhexidine, which also occurred with 22 (43%) of the isolates; similar to the reference strain, all isolates were sensitive/inactivated by sodium hypochlorite and iodophore. There were no significant relations of simultaneous resistance between the antibiotics and the disinfectants tested.(AU)

O gênero Salmonella spp. Possui distribuição geográfica mundial constituindo-se como potencial risco para a saúde animal e saúde humana. O uso inadequado bem como a exposição continuada aos antibióticos e aos desinfetantes pode resultar no surgimento de resistência desses microrganismos frente aos compostos antimicrobianos. Os objetivos do trabalho foram investigar a ocorrência de resistência a antibióticos e aos desinfetantes de Salmonella spp. isoladas em produtos e matéria-prima de origem animal (suínos e aves), e verificar se entre os isolados resistentes a antibióticos ocorre o fenômeno de resistência concomitante com desinfetantes. O teste de susceptibilidade a antimicrobianos (TSA) aplicado em 134 isolados indicou que 51 (38%) foram resistentes a pelo menos um dos oito antibióticos usados, sendo que 28 (55% dos resistentes) mostraram-se multirresistentes. Os isolados resistentes foram submetidos ao teste de suspensão quantitativo frente a quatro concentrações de desinfetantes em três tempos de contato, e o resultado comparado com o da cepa referência (Salmonella Choleraesuis ATCC 10.708). Considerando como indicador a maior concentração (200 ppm) e o menor tempo de contato (5 min), frente ao cloreto de cetil trimetilamônio (quaternário de amônia), enquanto a cepa referência foi sensível, 12 (24%) dos isolados foram resistentes; a cepa referência foi resistente a clorexidina, o que ocorreu com 22 (43%) dos isolados; assim como ocorreu com a cepa referência, todos os isolados foram sensíveis/inativados pelo hipoclorito de sódio e iodóforo. Não houve relações estatisticamente significativas de resistência concomitante entre os antibióticos e os desinfetantes testados.(AU)

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The genus Salmonella spp. Has worldwide geographical distribution, and represents a potential risk both to animal and human health. Inadequate use as well as continuous exposure to antibiotics and disinfectants might lead to the appearance of resistance of these microorganisms to antimicrobial compounds. The aims of this study were to investigate the occurrence of resistance in Salmonella spp., isolated from products and raw material of animal origin (swine and poultry), to antibiotics and disinfectants, and check whether the phenomenon of simultaneous resistance to disinfectants occurs among the antibiotic-resistant isolates. The test of susceptibility to antimicrobials (TSA) applied in 134 isolates indicated that 51 (38%) were resistant to at least one of the eight antibiotics used, and 28 (55%) of resistant isolates were multi-resistant. Resistant isolates were submitted to the test of quantitative suspension against four concentrations of disinfectants in three contact times, and the result was compared with that of the reference strain (Salmonella Choleraesuis ATCC 10.708). While the reference strain was sensitive considering the highest concentration (200 ppm) and the lowest contact time (5 min) as indicators, 12 (24%) isolates were resistant to cetyltrimethylammonium chloride (ammonia quaternary); the reference strain was resistant to chlorhexidine, which also occurred with 22 (43%) of the isolates; similar to the reference strain, all isolates were sensitive/inactivated by sodium hypochlorite and iodophore. There were no significant relations of simultaneous resistance between the antibiotics and the disinfectants tested.

O gênero Salmonella spp. Possui distribuição geográfica mundial constituindo-se como potencial risco para a saúde animal e saúde humana. O uso inadequado bem como a exposição continuada aos antibióticos e aos desinfetantes pode resultar no surgimento de resistência desses microrganismos frente aos compostos antimicrobianos. Os objetivos do trabalho foram investigar a ocorrência de resistência a antibióticos e aos desinfetantes de Salmonella spp. isoladas em produtos e matéria-prima de origem animal (suínos e aves), e verificar se entre os isolados resistentes a antibióticos ocorre o fenômeno de resistência concomitante com desinfetantes. O teste de susceptibilidade a antimicrobianos (TSA) aplicado em 134 isolados indicou que 51 (38%) foram resistentes a pelo menos um dos oito antibióticos usados, sendo que 28 (55% dos resistentes) mostraram-se multirresistentes. Os isolados resistentes foram submetidos ao teste de suspensão quantitativo frente a quatro concentrações de desinfetantes em três tempos de contato, e o resultado comparado com o da cepa referência (Salmonella Choleraesuis ATCC 10.708). Considerando como indicador a maior concentração (200 ppm) e o menor tempo de contato (5 min), frente ao cloreto de cetil trimetilamônio (quaternário de amônia), enquanto a cepa referência foi sensível, 12 (24%) dos isolados foram resistentes; a cepa referência foi resistente a clorexidina, o que ocorreu com 22 (43%) dos isolados; assim como ocorreu com a cepa referência, todos os isolados foram sensíveis/inativados pelo hipoclorito de sódio e iodóforo. Não houve relações estatisticamente significativas de resistência concomitante entre os antibióticos e os desinfetantes testados.

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Abstract Hibiscus sabdariffa L. is used in traditional medicine because of its bioactive properties, such as antioxidant and antibacterial. Escherichia coli is a Gram-negative bacteria and as an indicator of contamination in food. The aim of this work was to evaluate the anti-Escherichia coli effect and the change in pH on the control of aerobic mesophilic microorganisms, using hydroethanolic extract of H. sabdariffa L. in different concentrations in a meat model, verifying its potential as food additive for microbiological stability on ground beef during cooling storage. For the preparation of the treatments, the meat experimental units were elaborated with different concentrations of the vegetal extract (5, 10, 15 and 20%), ground beef and contaminated with E. coli. For pH evaluation, the meat experimental units were added different percentages of hydroethanolic extract. The H. sabdariffa L. antibacterial action reduced two logarithmic levels in practically all treatments. The best pH result was obtained in the meat containing 30% of the extract. The hydroethanolic extracts of Hibiscus sabdariffa L. showed anti-Escherichia coli activity in the presence of refrigerated ground beef. Analyzing the pH results and the count of aerobic mesophilic bacteria, it is possible this extract to be used as a natural food additive.

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Os objetivos deste estudo foram avaliar a eficácia dos desinfetantes cloreto de benzalcônio (QAC) e iodóforo (I) sobre 10 cepas APEC (Escherichia coli patogênica aviária), bem como verificar se a característica alta patogenicidade está associada a uma maior resistência a estes compostos. O método utilizado foi o de diluição através do teste qualitativo de suspensão. As variáveis estudadas foram: concentrações do QAC (300, 150, 75 e 50 ppm) e do I (100, 75, 50 e 25 ppm), tempos de contato (5, 10 e 20 minutos) e temperatura ±20°C. O QAC inativou todos os isolados nas concentrações de 300 e 150 ppm, em todos os tempos de contato, porém a 75 e 50 ppm no tempo de 5 minutos o desinfetante não foi eficaz para uma e quatro amostras, respectivamente. O I a 100 e 75 ppm inativou os isolados em todos os tempos avaliados, mas a 50 ppm um foi resistente e a 25 ppm oito foram resistentes em todos os tempos de exposição. A característica alta patogenicidade não pareceu promover resistência, quando comparado com a cepa padrão. Concluiu-se, nas condições do experimento, que os dois desinfetantes podem ser usados em procedimentos de higiene frente às cepas APEC, apenas levando-se em consideração a concentração de uso e o tempo de contato.

The objectives of this study were to evaluate the effectiveness of the disinfectant benzalkonium chloride (QAC) and iodophor (I) on 10 strains APEC (Escherichia coli pathogenic avian) and verify that the high feature pathogenicity provides protection factor against these compounds. The method used was the dilution by the qualitative suspension test. The variables studied were: the concentrations of QAC (300, 150, 75 and 50 ppm) and I (100, 75, 50 and 25 ppm), contact times (5, 10 and 20 minutes) and room temperature (20°C). The QAC inactivated all strains at concentrations of 300 and 150 ppm at all contact times, but at 75 and 50 ppm in time of 5 minutes was not effective disinfectant for one and four APEC strains, respectively. The I 100 and 75 ppm inactivated isolates in all time periods, but 50 ppm one was tough and 25ppm eight were resistant in all exposure times. The highly pathogenic feature does not appear to promote resistance when compared with the standard strain. It was concluded, under the experimental conditions, the two disinfectants can be used in front of the hygiene procedures APEC strains, only taking into account the use concentration and contact time.

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Os objetivos deste estudo foram avaliar a eficácia dos desinfetantes cloreto de benzalcônio (QAC) e iodóforo (I) sobre 10 cepas APEC (Escherichia coli patogênica aviária), bem como verificar se a característica alta patogenicidade está associada a uma maior resistência a estes compostos. O método utilizado foi o de diluição através do teste qualitativo de suspensão. As variáveis estudadas foram: concentrações do QAC (300, 150, 75 e 50 ppm) e do I (100, 75, 50 e 25 ppm), tempos de contato (5, 10 e 20 minutos) e temperatura ±20°C. O QAC inativou todos os isolados nas concentrações de 300 e 150 ppm, em todos os tempos de contato, porém a 75 e 50 ppm no tempo de 5 minutos o desinfetante não foi eficaz para uma e quatro amostras, respectivamente. O I a 100 e 75 ppm inativou os isolados em todos os tempos avaliados, mas a 50 ppm um foi resistente e a 25 ppm oito foram resistentes em todos os tempos de exposição. A característica alta patogenicidade não pareceu promover resistência, quando comparado com a cepa padrão. Concluiu-se, nas condições do experimento, que os dois desinfetantes podem ser usados em procedimentos de higiene frente às cepas APEC, apenas levando-se em consideração a concentração de uso e o tempo de contato.(AU)

The objectives of this study were to evaluate the effectiveness of the disinfectant benzalkonium chloride (QAC) and iodophor (I) on 10 strains APEC (Escherichia coli pathogenic avian) and verify that the high feature pathogenicity provides protection factor against these compounds. The method used was the dilution by the qualitative suspension test. The variables studied were: the concentrations of QAC (300, 150, 75 and 50 ppm) and I (100, 75, 50 and 25 ppm), contact times (5, 10 and 20 minutes) and room temperature (20°C). The QAC inactivated all strains at concentrations of 300 and 150 ppm at all contact times, but at 75 and 50 ppm in time of 5 minutes was not effective disinfectant for one and four APEC strains, respectively. The I 100 and 75 ppm inactivated isolates in all time periods, but 50 ppm one was tough and 25ppm eight were resistant in all exposure times. The highly pathogenic feature does not appear to promote resistance when compared with the standard strain. It was concluded, under the experimental conditions, the two disinfectants can be used in front of the hygiene procedures APEC strains, only taking into account the use concentration and contact time.(AU)

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This work was prompted by the phenomenon of yeasts resistance to antifungals, and the need for sanitation products for use in livestock farming in the agroecological model. The objectives were to undertake a qualitative phytochemical analysis of, and assess the antimicrobial/disinfectant action of, the crude hydroalcoholic extract [weight:volume of 5g:100 mL (50 mg mL)] of flowers of Achyrocline satureioides on standard Candida albicans (ATCC 14053) and isolates of cases of bovine mastitis: C. albicans (n = 1) , C. krusei (n = 21) and C. rugosa (n = 9). The test was that of suspension, the lineages in three population densities (PD): 10 5 , 10 4 and 10 3CFU mL, at contact times (CT) of 15 and 30 minutes and from 1 up to 10 hours. Activity results were influenced by the PD and CT variables, with all yeasts inactivated. For example, at the highest PD: the standard strain was inactivated in the reading at 1 hr; of the clinical isolates, C. albicans was inactivated in the reading at 3 hrs; seven isolates of C. krusei at 30 minutes and the other 14 at 1 hr; seven isolates of C. rugosa were inactivated in the reading at 4 hrs, with the others inactivated at 10 hrs. Phytochemicals identified were phenolic compounds, tannins, condensed tannins and flavonoids. The evidence observed suggests the extracts potential for use on sources of infection in disinfection/antisepsis procedures, or in formulations which serve as a vehicle.(AU)

O fenômeno de resistência apresentada por leveduras aos antimicóticos bem como a necessidade de insumos de higiene para uso em sistemas de criação animal baseados no modelo agroecológico motivaram o desenvolvimento deste trabalho. Os objetivos foram realizar a análise fitoquímica qualitativa e avaliar a ação antimicrobiana/desinfetante do extrato hidroalcoólico bruto [peso:volume de 5g:100 mL (50 mg mL)] das flores de Achyrocline satureioides sobre uma Candida albicans padrão (ATCC 14053) e isoladas de casos de mastite bovina: C. albicans (n = 1) , C. krusei (n = 21) e C. rugosa (n = 9). O teste foi o de suspensão, com as linhagens em três densidades populacionais (DP): 10 5 , 10 4 e 10 3 UFC mL, nos tempos de contato (TC) de 15 e 30 minutos e de 1 até 10 horas. Com resultados da atividade influenciados pelas variáveis DP e TC, todas as leveduras foram inativadas. Como exemplo na mais alta DP: a padrão estava inativada na leitura de 1 h; dos isolados clínicos, o de C. albicans inativado na leitura das 3 h; sete isolados de C. krusei estavam inativados aos 30 min e os outros 14 na leitura de 1 h; sete isolados de C. rugosa estavam inativados na leitura das 4 h, os outros até às 10 h. Os fitoquímicos identificados foram compostos fenólicos, taninos, taninos condensados e flavonóides. As evidências observadas sugerem o potencial do extrato para uso sobre as fontes de infecção em procedimentos de desinfecção ou de antissepsia, ou em formulações que lhe sirvam de veículo.(AU)

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This work was prompted by the phenomenon of yeasts resistance to antifungals, and the need for sanitation products for use in livestock farming in the agroecological model. The objectives were to undertake a qualitative phytochemical analysis of, and assess the antimicrobial/disinfectant action of, the crude hydroalcoholic extract [weight:volume of 5g:100 mL (50 mg mL)] of flowers of Achyrocline satureioides on standard Candida albicans (ATCC 14053) and isolates of cases of bovine mastitis: C. albicans (n = 1) , C. krusei (n = 21) and C. rugosa (n = 9). The test was that of suspension, the lineages in three population densities (PD): 10 5 , 10 4 and 10 3CFU mL, at contact times (CT) of 15 and 30 minutes and from 1 up to 10 hours. Activity results were influenced by the PD and CT variables, with all yeasts inactivated. For example, at the highest PD: the standard strain was inactivated in the reading at 1 hr; of the clinical isolates, C. albicans was inactivated in the reading at 3 hrs; seven isolates of C. krusei at 30 minutes and the other 14 at 1 hr; seven isolates of C. rugosa were inactivated in the reading at 4 hrs, with the others inactivated at 10 hrs. Phytochemicals identified were phenolic compounds, tannins, condensed tannins and flavonoids. The evidence observed suggests the extract’s potential for use on sources of infection in disinfection/antisepsis procedures, or in formulations which serve as a vehicle.

O fenômeno de resistência apresentada por leveduras aos antimicóticos bem como a necessidade de insumos de higiene para uso em sistemas de criação animal baseados no modelo agroecológico motivaram o desenvolvimento deste trabalho. Os objetivos foram realizar a análise fitoquímica qualitativa e avaliar a ação antimicrobiana/desinfetante do extrato hidroalcoólico bruto [peso:volume de 5g:100 mL (50 mg mL)] das flores de Achyrocline satureioides sobre uma Candida albicans padrão (ATCC 14053) e isoladas de casos de mastite bovina: C. albicans (n = 1) , C. krusei (n = 21) e C. rugosa (n = 9). O teste foi o de suspensão, com as linhagens em três densidades populacionais (DP): 10 5 , 10 4 e 10 3 UFC mL, nos tempos de contato (TC) de 15 e 30 minutos e de 1 até 10 horas. Com resultados da atividade influenciados pelas variáveis DP e TC, todas as leveduras foram inativadas. Como exemplo na mais alta DP: a padrão estava inativada na leitura de 1 h; dos isolados clínicos, o de C. albicans inativado na leitura das 3 h; sete isolados de C. krusei estavam inativados aos 30 min e os outros 14 na leitura de 1 h; sete isolados de C. rugosa estavam inativados na leitura das 4 h, os outros até às 10 h. Os fitoquímicos identificados foram compostos fenólicos, taninos, taninos condensados e flavonóides. As evidências observadas sugerem o potencial do extrato para uso sobre as fontes de infecção em procedimentos de desinfecção ou de antissepsia, ou em formulações que lhe sirvam de veículo.

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Background: The use of conventional antibiotics to prevent this infection is a usual in the poultry industry, specially to reduce the mortality associated with colibacillosis. Essential oils have demonstrated broad spectrums in terms of antimicrobial activities against various pathogens, Escherichia coli among them. The aim of this study was to evaluate the in vitro susceptibility of avian E. coli strains to Eugenia caryophyllata (clove) and Origanum vulgare (oregano) essential oils, at three different concentrations (2, 5, and 8%), and to the conventional antimicrobials, gentamicin and nalidixic acid.Materials, Methods & Results: Seventeen strains of Escherichia coli isolated from broiler bedding were tested and a standard E. coli strain (ATCC 25922) was used as a susceptibility test control. The antimicrobial activity of plant extracts from Eugenia caryophyllata and Origanum vulgare, obtained commercially from Laszlo Aromatologia Ltda., was tested in three concentrations (2, 5 and 8%) using the method of disk diffusion on agar according to the M2 - A8 protocol (CLSI, 2003) adapted to plant extracts and to the conventional antimicrobials gentamicin (10 µg) and nalidixic acid (30 µg), commercially obtained from Oxoid. The results showed that the extract from Origanum vulgare had an inhibitory activity on E. coli regardless of its concentration whereas the extract from Eugenia caryophyllata showed antimicrobial activity in 29.4% (5/17) of the isolated strains only at the concentration of 8%. All avian isolates were sensitive to gentamicin (100% of the strains tested); however, only 23.5% (4/17) of the samples were sensitive to nalidixic acid. Discussion: The impressive antimicrobial activity of the Origanum vulgare against E. coli avian origin was confirmed in previous studies against both Gram-positive and Gram-negative bacteria. The essential oil of Origanum vulgare was more antimicrobial activity that Eugenia caryophyllata.[...]

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Para impedir a dispersão de microrganismos patogênicos ao longo da cadeia avícola medidas de biosseguridade são adotadas, sendo a desinfecção procedimento obrigatório e o composto químico cloreto de benzalcônio (quaternário de amônio) largamente usado para essa finalidade. Devido ao fato de que parte das criações brasileiras localizam-se em regiões com grande amplitude térmica, o mesmo ocorrendo entre as diferentes áreas e secções de matadouros-frigoríficos, executou-se este experimento para verificar a atividade desse desinfetante simulando condições de uso frente a 33 isolados de Salmonella Hadar. Pelo teste de suspensão observou-se a inativação bacteriana sob as variáveis concentração (100 e 200 ppm), temperatura (20 ± 2 ºC e 8 ± 2 ºC), carga de matéria orgânica (1 e 3 %) e tempos de contato (5, 10 e 20 minutos). Como resultados, a 20 ± 2 ºC todos os isolados foram inativados nas duas concentrações e cargas orgânicas após 5 minutos de contato. Sob temperatura de 8 ± 2 ºC o desinfetante teve sua atividade comprometida, tendo isolados bacterianos sobrevivido sob todas as variáveis de confronto (33,3% frente 100 ppm e 6,1% frente 200 ppm). Quanto menor a concentração do desinfetante e maior carga orgânica, maior o número de isolados viáveis. Conclui-se que, nas condições do experimento, o cloreto de benzalcônio foi capaz de inativar todos os isolados do sorovar de Salmonella confrontados, podendo ser empregado nos procedimentos de desinfecção. No entanto, a baixa temperatura ambiente é fator de limitação na indicação de seu uso.

Biosafety measures are adopted in order to avoid the spreading of pathogenic microorganisms along the poultry chain, with disinfection being a mandatory procedure and the chemical compound benzalkonium chloride (quaternary ammonium) widely used for this purpose. Due to the fact that part of the farming in Brazil is located in areas with a great thermal amplitude, which is also the case among the different areas and sections of slaughterhouses, we performed an experiment to verify the activity of this disinfectant, simulating conditions of use with 33 Salmonella Hadar isolates. Using the test suspension, the inactivation of the bacteria was monitored under different concentrations (100 and 200 ppm), temperatures (20 ± 2 ºC and 8 ± 2 ºC), organic matter loading (1 and 3 %) and contact times (5, 10 and 20 minutes). As a result, all isolates in the two concentrations and organic loading were inactivated at 20 ± 2 ºC after a contact time of 5 minutes. At a temperature of 8 ± 2 ºC, the disinfectant’s activity was affected, with bacterial isolates surviving under all adverse variables (33,3% in front of 100 ppm and 6,1% in front of 200 ppm). Under the conditions of the experiment, our conclusion is that benzalkonium chloride was able to inactivate all isolates of the Salmonella serovars found and, therefore, it can be used in disinfection procedures. However, a low room temperature is a factor that limits indicating its use.

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Para impedir a dispersão de microrganismos patogênicos ao longo da cadeia avícola medidas de biosseguridade são adotadas, sendo a desinfecção procedimento obrigatório e o composto químico cloreto de benzalcônio (quaternário de amônio) largamente usado para essa finalidade. Devido ao fato de que parte das criações brasileiras localizam-se em regiões com grande amplitude térmica, o mesmo ocorrendo entre as diferentes áreas e secções de matadouros-frigoríficos, executou-se este experimento para verificar a atividade desse desinfetante simulando condições de uso frente a 33 isolados de Salmonella Hadar. Pelo teste de suspensão observou-se a inativação bacteriana sob as variáveis concentração (100 e 200 ppm), temperatura (20 ± 2 ºC e 8 ± 2 ºC), carga de matéria orgânica (1 e 3 %) e tempos de contato (5, 10 e 20 minutos). Como resultados, a 20 ± 2 ºC todos os isolados foram inativados nas duas concentrações e cargas orgânicas após 5 minutos de contato. Sob temperatura de 8 ± 2 ºC o desinfetante teve sua atividade comprometida, tendo isolados bacterianos sobrevivido sob todas as variáveis de confronto (33,3% frente 100 ppm e 6,1% frente 200 ppm). Quanto menor a concentração do desinfetante e maior carga orgânica, maior o número de isolados viáveis. Conclui-se que, nas condições do experimento, o cloreto de benzalcônio foi capaz de inativar todos os isolados do sorovar de Salmonella confrontados, podendo ser empregado nos procedimentos de desinfecção. No entanto, a baixa temperatura ambiente é fator de limitação na indicação de seu uso.(AU)

Biosafety measures are adopted in order to avoid the spreading of pathogenic microorganisms along the poultry chain, with disinfection being a mandatory procedure and the chemical compound benzalkonium chloride (quaternary ammonium) widely used for this purpose. Due to the fact that part of the farming in Brazil is located in areas with a great thermal amplitude, which is also the case among the different areas and sections of slaughterhouses, we performed an experiment to verify the activity of this disinfectant, simulating conditions of use with 33 Salmonella Hadar isolates. Using the test suspension, the inactivation of the bacteria was monitored under different concentrations (100 and 200 ppm), temperatures (20 ± 2 ºC and 8 ± 2 ºC), organic matter loading (1 and 3 %) and contact times (5, 10 and 20 minutes). As a result, all isolates in the two concentrations and organic loading were inactivated at 20 ± 2 ºC after a contact time of 5 minutes. At a temperature of 8 ± 2 ºC, the disinfectants activity was affected, with bacterial isolates surviving under all adverse variables (33,3% in front of 100 ppm and 6,1% in front of 200 ppm). Under the conditions of the experiment, our conclusion is that benzalkonium chloride was able to inactivate all isolates of the Salmonella serovars found and, therefore, it can be used in disinfection procedures. However, a low room temperature is a factor that limits indicating its use.(AU)

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